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Tanjirō und seine Gefährten haben ihr Rehabilitationstraining im Schmetterlingsanwesen abgeschlossen und erreichen den Ort ihrer nächsten Mission. Im »Mugen-Zug« sind über 40 Leute innerhalb kürzester Zeit verschwunden. Tanjirō, Nezuko, Zenitsu und Inosuke schließen sich einem der mächtigsten Schwertkämpfer unter den Dämonenjägern an: der Säule der Flammen Kyōjurō Rengoku. Zusammen wollen sie sich dem Dämon stellen, der im »Mugen-Zug« lauert und begeben sich auf eine Fahrt in die Dunkelheit.

Naruto, mittlerweile der siebte Hokage von Konoha, widmet sich nun ganz der Ausbildung der nächsten Shinobi-Generation. Während der Chunin Auswahlprüfung sollen die neuen Shinobi ihr Können unter Beweis stellen. Unter den Teilnehmern sind Sarada, Sasukes und Sakuras Tochter, der geheimnisvolle Mitsuki und Narutos und Hinatas ungestümer Sohn Boruto, der zwar sehr nach seinem talentierten Vater kommt, sich aber frustriert von ihm abwendet. Sasuke, der gerade eigentlich auf einer Mission ist, erscheint Naruto, um ihn vor einer kommenden Gefahr zu warnen. Wenig später platzen Momoshiki und Kinshiki Otsutsuki in die Prüfungen, um Naruto zu töten. Als dieser verschwindet, machen sich Sasuke, die fünf Kage und Boruto auf, um Naruto zu finden und die Feinde zu besiegen.

Auf der Jagd nach dem flüchtigen Ninja Mukade gelangt Naruto in die Ouran- Ruinen. Als es ihm endlich gelingt, Mukade an einer mächtigen Ley-Linie zu stellen, aktiviert dieser die unbegrenzte Kraft der Linie und schickt Naruto 20 Jahre in die Vergangenheit. Schnell stellt Naruto fest, dass er nur mit der Hilfe eines Mannes wieder in seine Zeitlinie zurückkehren und Mukade aufhalten kann. Nur ist dieser Mann ausgerechnet Minato Namikaze, der vierte Hokage.