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Museums-Nachtwächter Larry Daley muss sich in seinem Job einmal mehr mit einigen übernatürlichen, historischen Komplikationen herumschlagen. Diesmal wird das British Museum in London von dem Spuk heimgesucht. Mit von der Partie sind Daleys alte Freunde Teddy Roosevelt, Miniatur-Cowboy Jedediah, Sacajawea, Attila der Hunne und Pharao Ahkmenrah, dessen magische Tafel für die Erweckung des Museumsinventars überhaupt erst verantwortlich ist. In London trifft Larry Daley auf britische Ikonen wie beispielsweise Sir Lancelot, aber auch auf einen weiteren ägyptischen Pharao. Nicht alle Ausstellungsstücke heißen den neuen Nachtwächter im British Museum willkommen – langweilig werden seine Schichten auch dieses Mal nicht…

Als der glücklose Tagträumer Larry Daley einen Job als Nachwächter im naturhistorischen Museum annimmt, graust es ihm vor der todlangweiligen Aufgabe. Eines Tages entwickeln die Exponate jedoch ein Eigenleben und so muss er sich unter anderem mit Attila dem Hunnen, wilden Neandertalern und dem blutrünstigen T-Rex herumschlagen. Um das um sich greifende Chaos einzudämmen, holt er sich schließlich bei der Wachsfigur von Präsident Theodore Roosevelt Rat.

Gerade erst hat Nachtwächter Larry in einem einzigartigen heroischen Akt sein Museum vor dem Chaos der Kreaturen bewahrt, da ist er seinen Job schon wieder los: Hologramme ersetzen die Exponate. Die Originale werden zur Archivierung ins Smithsonian National Museum nach Washington D.C. verschickt und im weltgrößten Museumskomplex spielen plötzlich 136 Millionen Ausstellungsstücke verrückt ...

Irgendwo im weiten Meer liegt die Insel Lummerland, auf der genau vier Menschen wohnen: König Alfons der Viertel-vor-Zwölfte und seine drei Untertanen: Lokomotivführer Lukas, Ladenbesitzerin Frau Waas und Herr Ärmel. Als der Postbote dann eines Tages ein falsch adressiertes Paket abliefert, ist die kleine Insel um einen Bewohner reicher – um ein kleines Kind namens Jim Knopf. Einige Jahre später ist Jim zu einem aktiven Jungen herangewachsen, der bei Lukas in die Lokomotivführer-Lehre gegangen ist. Doch weil sich König Alfons Sorgen über eine mögliche Überbevölkerung von Lummerland macht und Lukas‘ Lokomotive Emma stilllegen will, brechen Lukas und Jim gemeinsam mit Emma in ein Abenteuer auf, bei dem sie auf Piraten, Drachen und den Kaiser von Mandala treffen…