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In der unausweichlichen Schlacht von „Blue Steel“ gegen den „Schülerrat“ des Nebels, erscheint plötzlich das Super-Schlachtschiff „Musashi“ und mit an Bord ist - Shōzō Chihaya, Gunzōs Vater. In einer Rede möchte er die Menschheit zur Unterordnung unter das Prinzip des Nebels, den „Admiralitätskodex“, zwingen, ansonsten droht die komplette Auslöschung. Gunzō will nicht wahrhaben, dass sein Vater ein Verräter ist und macht sich auf die Suche nach „Musashi“ und auch nach der mysteriösen „Yamato“, dem zweiten Super-Schlachtschiff.

Mitte des 21. Jahrhunderts hat die Erde durch den steigenden Meeresspiegel infolge globaler Erwärmung einen Großteil ihrer Landmasse verloren. Zeitgleich ist auf den Weltmeeren die mysteriöse „Nebelflotte“ erschienen, die mit ihren denkenden Kriegsschiffen den Menschen den Krieg erklärt hat. Um das Blatt zu wenden geht der Marineoffizierskadett Gunzō Chihaya zusammen mit einigen Kameraden an Bord von I-401, genannt Iona, einer Überläuferin des „Nebels“, um sich zu wehren. Sie nennen sich „Blue Steel“ und erhalten den Auftrag, den Prototyp einer Waffe zu besorgen, der „die letzte Hoffnung der Menschheit“ bedeutet. Nach vielen harten Kämpfen scheint diese Hoffnung aufzugehen, doch was ist ihre nächste Bestimmung? Welcher neue Schatten legt sich über Gunzō und seine Crew?

Arata Kasuga lebt nach den Ereignissen der ersten Staffel immer noch kein einfaches Leben. Zu seinem Unglück taucht dann auch noch ein junges Mädchen namens Lilim neben ihm auf, als er versehentlich das Grimoire „Hermes Apocrypha“ von Lilith Aasami berührt. Diese bezeichnet Arata sowie Lilith als ihre Eltern. Zur selben Zeit bestürzt ebenfalls ein anderes Ereignis die Welt, da sich die verbotene Eternal Library geöffnet hat, in der sich der besagte Höhepunkt der Alchemie befindet: der Weiße Dämonenlord!