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365 Tage dauerte die unvergessliche Zeit im Assassination Classroom für die Schüler der Klasse 3-E. Koro-sensei, das verrückte, gelbe Tentakelmonster mit Smiley-Gesicht, war in all der gemeinsamen Zeit sowohl ihr leidenschaftlicher Lehrer als auch ihre unschlagbare Zielperson. Als Karma und Nagisa, die mittlerweile erwachsen sind und kurz vor ihrer ersten Anstellung stehen, sich in ihrem alten Schulgebäude wieder begegnen, versinken sie in Erinnerungen an dieses eine Jahr voller lustiger Momente, brenzliger Situationen und geschmiedeter Anschlagspläne. Irgendwann werden sie Koro-sensei sicherlich wiedersehen.

Ichirou "Menzu" Satou hat gerade die High School begonnen. Als er eines Tages ein Schulbuch in der Schule vergisst und sich mitten in der Nacht noch einmal ins Gebäude schleicht, trifft er dort auf ein wunderschönes Mädchen, das sich selbst als Hexe aus einer Parallelwelt bezeichnet. Ichirou sind derartige Größenphantasie nicht unbekannt, litt er doch selbst schon darunter, doch hatte er sich eigentlich geschworen sie hinter sich zu lassen und sich selbst neu zu erfinden, als er auf die High School wechselte.

Haruka hat eine ganz besondere Bindung zum Wasser und dem Schwimmsport. Der Staffel-Wettkampf in der Grundschule ist sein letztes Rennen, bevor er gemeinsam mit Makoto auf die Mittelschule wechselt und dort ein neues Kapitel seines Lebens beginnt. Beide treten natürlich gleich wieder der Schwimmmannschaft bei und bilden mit Asahi Shiina und Ikuya Kirishima ein Team für Staffel-Wettkämpfe. Schnell wird klar, dass jeder der vier ganz unterschiedliche Beweggründe und Ziele hat, was nicht nur einmal zu Problemen beim Training führt.

Im Jahr 2015 wurde die Überlebens- und Sicherheitsorganisation Caldea gegründet, deren Aufgabe es ist, die beiden Welten ‒ eine Welt, die nur durch Magie gesehen werden kann und die andere, welche sich nur durch Wissenschaft messen lässt ‒ zu überwachen. Des Weiteren obliegt es ihr, das endgültige Aussterben der Menschheit zu verhindern. Durch die Bemühungen vieler Forscher konnte der Pfad der Menschheitsgeschichte für die nächsten 100 Jahre abgesichert werden. Ohne jegliche Vorwarnung verschwand jedoch dieses Reich der Zukunft, welches unter ständiger Beobachtung durch Caldea stand und das Aussterben der Menschheit im Jahr 2017 wurde bestätigt. Die Ursache dafür begann bereits 2004 in der japanischen Stadt Fuyuki, wo ein unbemerkbarer Bereich entstand, der bis jetzt nie existiert hatte. Daraufhin gründete Caldea den Orden „Holy Grail Expedition“, um dieser Sache nachzugehen und den Bereich gegebenenfalls zu zerstören, der offenbar für den Untergang der Menschheit verantwortlich ist.

Der Frühling ist da und Haruka hat mit seinem Schulabschluss zu tun, der unmittelbar bevorsteht. Bisher waren der Schwimmclub und seine Freunde fast sein ganzes Leben. Doch während die Zeit unerbittlich weiterläuft, müssen wichtige Entscheidungen für die eigene Zukunft getroffen werden.